海中小精靈與共生於發光囊中的嬌客

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若說到最想獲得的道具是什麼?隱形斗蓬一定是許多人夢寐以求的法寶。雖然各種電影、小說、以及遊戲中時常出現所謂「光學迷彩」的隱形技術,但直到目前為止,人類的科技仍無法將其完美實現。不過在自然界裡,早就有生物擁有類似的擬態能力:如變色龍可以改變體色以融入背景,或是神奇的夏威夷短尾烏賊 (Euprymna scolopes),可以發出光線來去除陰影。拇指大的夏威夷短尾烏賊白天都躲在海底的沙子裡,晚上才會鑽出覓食。仔細觀察,可以發現他們就像動畫中的精靈般散發出美麗的光芒。由於烏賊四處游動時,產生的陰影可能會暴露行蹤給下方的掠食者,因此他們透過發光模擬月光,以消除影子避免遭到捕食。不過研究人員卻發現,真正發出光芒的是共生於烏賊發光囊中的發光弧菌 (Vibrio fischeri) 而非烏賊本身,且發光行為具有日夜週期性,這究竟是怎麼達成的呢?

日日進行細菌大換血

McFall­Ngai 教授的團隊已研究夏威夷短尾烏賊長達 20 年以上,在15年前就知道這種烏賊於黎明即將來臨時,會將頭部發光囊中 90% 的發光弧菌排出體外再鑽入沙中。在白天的這段時間,細菌量又會回升到前一晚的數目,繼續執行發光任務。但到了 2010 年,研究團隊才藉由分析烏賊與細菌的轉錄體 (transcriptome), 才從基因日夜週期的變化來解釋此一現象。研究發現,烏賊在排出發光弧菌前,消滅細胞骨架的相關基因之活性會增加 50 倍以上。由於細胞表面的纖毛結構即是靠細胞骨架所撐起,因此隨著基因活化後,這些纖毛也會跟著逐漸消失;而纖毛間的空隙正是發光弧菌之棲息處,於是細菌會頓失依靠,讓烏賊可輕易將其排出。而在經過清除行動後,殘存下來的 10% 發光弧菌用來分解宿主細胞膜的酵素基因之表現會明顯增加,因此能將烏賊細胞原來纖毛部位殘留的豐富細胞膜化為己用。在 12 小時後,發光弧菌的幾丁質發酵相關基因更會啟動而進一步茁壯族群 [註 1]。這一連串變化讓烏賊能夠獲得細菌的發光能力,又不至於受到過度蠶食鯨吞;細菌族群則能得到庇護而延續並擴大其族群,兩物種巧妙地維持在一個平衡狀態。

誰才是日夜週期的決定者?

上述兩物種的基因表現各有自己的日夜週期,但研究人員發現彼此之間其實存在密不可分的關係。夏威夷短尾烏賊會表現名為 escry1 和 escry2 的 cry 基因,這兩個基因會隨著環境中的光線變化而改變活性,且其轉錄出的蛋白質可影響身體其他系統的日夜週期表現。但 McFall­Ngai 教授的研究團隊發現若將發光囊中之發光弧菌去除,附近細胞的 escry1 基因表現便不會隨時間改變,證明烏賊的日夜週期必須有共生菌存在才能正常運作。而為了進一步探索影響機制,研究人員將細菌的 lux 基因突變並刪除發光功能,結果發現烏賊的 escry1 基因也跟著失去週期性,顯示細菌發出的光線很可能就是關鍵。當研究人員另外給予人工藍光後,escry1 基因又恢復日夜週期;但值得注意的是,若單單只給予烏賊人工藍光而沒有共生菌存在,escry1 基因的表現依然無法隨日夜改變,必須同時存在發光弧菌細胞被膜 (envelope) 中的分子,整個系統方能正常運作 [註 2]。因此,兩物種的日夜週期不但會相互影響,甚至身為房客的發光弧菌還握有部分主導權。McFall­Ngai 教授認為,這個現象或許在其他生物中同樣也扮演著重要的角色,像是哺乳類動物的腸道中其實存在著比本體細胞數目更多的共生菌,因此除了直接影響宿主,各菌種間的互動網絡想必會更巨大且複雜得多。

探索更多共生關係的基因機轉

傳統上研究基因機轉,得先發現外觀或行為改變,再找出發生突變的相應基因;接著對正常生物剔除該基因,看會不會發生相同的變化。但這種方式不但效率低落,且若基因仍持續正常運作,研究人員就無法發覺異狀,連要從哪裡開始都可能毫無頭緒。不過近年來隨著技術進步,現在已可定序出生物的全基因體,再進行相互比對來找出相異之處。Bravo 等人便運用此原理,比較 50 種植物基因體後,找到 138 個和根瘤菌共生的植物才擁有的基因,而其中 15 個基因在過去就已經被發現和植物與根瘤菌共生機制有關。為了驗證其餘的基因是否也在共生中扮演重要的角色,研究團隊選擇另外 7 個原先未知的基因進行剔除,發現其中 6 個基因一旦不表現,植物就沒辦法與根瘤菌建立互助關係,於是成功找出舊方法未能發掘的重大成果 [註 3]。不過光靠比較基因的有無,可能還是無法發現在共生關係裡同樣也扮演重要角色,但存在於每種植物的基因;此時如果搭配轉錄體分析等基因活性指標,或許能建立更完善的基因互動圖譜,對於共生物種彼此的基因調控能有更深一層的理解。

參考文獻:
1. Wier AM et al. Proc Natl Acad Sci USA 2010; 107:2259-64.
2. Heath-Heckman EA et al. MBio 2013;4.
3. Bravo A et al. Nat Plants 2016;2:15208.

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